Едрият, чернокож актьор с бебешко лице някак си успява да не се превърне в супер-звезда въпреки, въпреки поредицата от разнообразни и винаги на високо ниво главни роли. Форест отива да учи в колеж със спортна стипендия (американски футбол), но след като се прехвърля в университета на Южна Калифорния, се дипломира със степен по музика – като междувременно е спечелил още две стипендии в тази област. Следва още една стипендия, този път учредена от сър Джон Гилгуд, благодарение на която Уитакър се записва в драматичната програма в Бъркли. Вече със значителен опит в театъра, на 21 Форест се снима в първия си игрален филм, „Fast Times at Ridgemont High”, през 1982, в ролята на футболист. Малки, но запомнящи се са участията му в „Vision Quest”(1985), „Взвод” (1986), и „В засада” (1987). През 1986, Уитакър привлича вниманието с ролята на младия играч на билярд, който обърква представите за играта на опитния ветеран Еди Фелсън (Пол Нюман) в „Цветът на парите” (1986). Отличните впечатления се затвърждават и от играта му заедно с Робин Уилямс в „Добро утро, Виетнам” (1987). През 1988, актьорът-режисьор Клинт Истуд дава шанс на Уитакър с първата му главна роля във филма за великия джаз музикант Чарли Паркър „Птицата”. Финасовите резултати са незадоволителни, но критиците приемат с възторг филма и Форест Уитакър печели в Кан наградата за най-добър актьор. Следват роли в „Джони Хубавеца” (1989), „Участъкът” (1990), „Ярост в Харлем” (1991), „Article 99” и „По взаимно съгласие” (и двата през 1992), като във втория Уитакър в ролята на учтивия следоветел-застраховател направо открадва шоуто от звездата Кевин Клайн. Той дори е още по-впечатляващ като отвлечения британски войник в получилия отлични отзиви „Играчка-плачка” (също 1992). Режисьорският си дебют Уитакър прави през 1993 с телевизионния филм „Strapped” - история за градското насилие, а през 1995 режисира „Сладка въздишка” с Уитни Хюстън и Анджела Басет( през първата половина на 90-те играе и в „Body Snatchers”, „Взрив”, „Jason's Lyric”, „Прет-а-порте” (все през 1994). В епоса за света на модата на Робърт Олтман, актьорът е в ролята на моден дизайнер; в научно фантастичния трилър „Видове” той е екстрасенс по следите на опасно извънземно създание, докато в „Дим” на Уейн Уанг, Уитакър е баща в конфронтация с отчуждилия се от него син. В края на века Уитакър е в главната роля във филма на Джим Джармуш „Дух куче: Пътят на самурая” (1999), а в началото на 21-ви век игра във футуристичния екшън „Бойно поле Земя” (2000). Последният му режисьорски филм е романтичната комедия с Кейти Холмс и Майкъл Кийтън „Дъщерята на президента” от 2004 г. Нет Фокус